Der Kampf um die Erde hat begonnen: Durch Zufall wird bei Bauarbeiten in London eine uralte Höhle freigelegt. Als der Junge Quinn Abercromby sie betritt, weckt er damit eine mystische Kreatur des Schreckens aus ihrem ewigen Schlaf. Ein gigantischer Drache breitet seine Schwingen aus und überzieht die Erde mit Feuer und Vernichtung. In nur wenigen Jahren hat die Brut der Kreatur nahezu die ganze Menschheit ausgerottet. Wo früher die stolzen Hauptstädte standen, weht jetzt nur noch die Asche durch qualmende Ruinen. Jahrzehnte nach der Apokalypse beherrschen die geflügelten Ungeheuer die Erde und die letzten Menschen kämpfen in kleinen Gruppen verzweifelt um ihr Überleben. Unter ihnen ist auch Quinn (Christian Bale), der sich mit einigen Männern in einer alten Burg verschanzt hat. In dieser verzweifelten Situation, in der es kaum noch Hoffnung für die Menschheit gibt, taucht ein fremder Kämpfer an der Spitze einer Truppe von Drachentötern auf. Sie haben sich geschworen, Feuer mit Feuer zu bekämpfen und treten den hochintelligenten Urzeitwesen mit Helikoptern, Panzern und ihrem nackten Leben entgegen. Zusammen mit den Burgbewohnern, mit Denton Van Zan (Matthew McConaughey) und Creedy (Gerard Butler) starten sie den entscheidenden Kampf gegen den gigantischen Ahn aller Drachen. Eine gewaltige Schlacht entbrennt, an deren Ende nur eine Spezies überleben kann.